El lloc de Bedenga apareix documentat per primera vegada l'any 881, en un judici per determinar si uns alous estaven dins la jurisdicció d'Ullà, que era del bisbat de Girona, o bé de Bellcaire, dels comtes d'Empúries.

Bellcaire va ser residència habitual dels comtes d'Empúries des de la fi del segle XIII. És en aquell moment que Ponç V va manar construir el castell, degut a les lluites i discòrdies entre el comte i el rei Jaume II, que a la seva vegada havia fet construir el castell de Torroella, dominant la serra del Montgrí i el d'Albons. El comtat d'Empúries va ser dels darrers en integrar-se a la Corona i dels més reticents.

Quan el comtat d'Empúries es va integrar al de Barcelona, aquest castell no passà a mans de la Corona, ja que formava part de la baronia de Verges. Aquesta era un domini dels vescomtes de Rocabertí i del seu llinatge des de 1418. Posteriorment va passar a mans dels Cardona, fins que finalment en 1587 la baronia va passar a formar part de la Corona.  Segons un document de l'any 1698, Bellcaire formava part de la batllia reial de Verges.

L'edifici va patir nombrosos desperfectes durant les guerres dels segles XV i XVI.

El castell de Bellcaire es actualment la seu de l'ajuntament, després que fos rehabilitat entre els anys 2011 i 2012.

Té planta quadrada, distribuint-se les estances al voltant d'un pati i es troba envoltat per un anell de muralles atalussades amb sis torres circulars, algunes reconstruïdes en època moderna. 

En l'angle sud-est trobem la millor conservada. Manté gairebé dotze metres d'alçada i dues obertures rectangulars: una a nivell de terra i l'altre probablement a l'alçada del pas de ronda.

El nucli central del castell s'articulava al voltant d'un petit pati. A ponent del pati estava la sala major del castell, construïda en el segle XIV i que ocupava tot el sector més occidental.

A jutjar per les restes d'obertures localitzades en el mur del pati, aquesta sala estava dividida en dos nivells.

L'accés principal es troba arran de terra, format per un arc de mig punt adovellat, actualment cegat.

En les actuals dependències municipals trobem un altre possible accés a la sala major, també cegada.

En 1657 aquesta estança va ser convertida en l'església parroquial de Bellcaire, en detriment de la de Sant Joan de Bedenga. En l'interior del temple podem veure els quatre grans arcs apuntats de diafragma, que sostenien un enteixinat de fusta i que ara aguanten les voltes de guix barroques.

S'accedeix al temple per una porta feta amb un arc de mig punt de grans dovelles.

En el mur oest veiem les marques del que van ser dues finestres coronelles, substituïdes per altres obertures més senzilles en el moment en que es va convertir aquest espai en església.

Va passar el mateix amb la finestra que hi havia en el mur sud, que va ser substituïda per un ull de bou.

En el costat oposat del pati trobem l'antiga capella del castell, destinada actualment a fins culturals o celebracions. Es creu que estava dedicada a Santa Maria.

Com la resta del castell va ser construïda entre els segles XIII i XIV i per tant és un clar exemple d'edifici gòtic en el que encara persisteixen elements romànics, com la portalada.

Està formada per una sola nau, coberta amb una volta apuntada i capçada a l'est per un absis poligonal.

En els murs laterals es van practicar dos grans arcs de mig punt on veiem diverses mènsules, probablement per sostenir alguns ossaris, entre ells el de Ponç Hug IV, que va manar ser enterrat en aquesta capella.

En els murs laterals trobem una altra particularitat i és l'obertura de dues portes al nivell de la muralla. El motiu era el de poder creuar l'església, a mode de pas de ronda.

En el frontís hi trobem la porta principal, que comunica el temple amb el pati del castell. Està formada per tres arcs de mig punt adovellats sense cap mena de decoració.

Al damunt d'aquesta porta hi ha un gran finestral gòtic, dividit en tres espais gràcies a dues fines columnes amb els capitells vegetals típics de Girona.

Aquest finestral era en realitat un balcó des del qual els comtes podien participar en els oficis religiosos. Això ho podem deduir gràcies als forats i les mènsules que hi ha entre la finestra i la porta d'entrada i que permetien la fixació de les bigues de fusta de l'estança des de la qual els comtes seguien les misses.

El sector nord del castell és el més deteriorat i on s'han perdut totes les estances. Probablement era on es trobaven les dependències destinades al funcionament del castell, com magatzems i cuines, però les restes conservades no ens permeten afirmar-ho amb certesa.

El sector sud ha estat modificat al llarg dels segles, per adaptar-ho als diferents usos que ha tingut el castell com escola municipal o seu de l'ajuntament. En ell es conserva una finestra coronella, des de la que podem observar el castell del Montgí.

El castell serveix de decorat per a la representació teatral de l'obra "Bandera de Catalunya - La fi del comtat d'Empúries", que es realitza cada Divendres Sant amb la participació de veïns del poble.